Steffen gia nhập Man City vào mùa Hè năm 2019 từ Columbus Crew với bản hợp đồng trị giá 7 triệu bảng. Khi còn thi đấu cho Colombus Crew, Steffen đã khẳng định mình là một trong những thủ thành xuất sắc nhất MLS và được vinh danh là Thủ môn của năm vào năm 2018. Anh cũng góp mặt trong MLS Best XI và All Stars XI trong cùng năm.

Tuy nhiên từ khi gia nhập Man City, Steffen chỉ đóng vai trò dự bị. Thủ thành này đã có 21 lần ra sân trên mọi đấu trường, trong đó có 16 lần là ở các giải đấu cúp quốc nội. 

Mùa trước Steffen được cho mượn tại Middlesbrough, giúp họ lọt vào play-off Championship. Sau khi ra sân 44 lần cho Middlesbrough với thành tích giữ sạch lưới 10 trận, Steffen trở lại Man City vào mùa Hè năm 2023

Nhưng Steffen vẫn chỉ là sự lựa chọn thứ 3 tại Man xanh sau Ederson và Ortega. Từ đầu mùa 2023/24, anh vẫn chưa ra sân một trận nào. Chưa kể, cầu thủ này còn đang phải điều trị chấn thương đầu gối trong một thời gian dài.

Việc không được ra sân nhiều ở CLB khiến Steffen mất vị trí số 1 trong khung thành của ĐT Mỹ tại World Cup 2022. Chính vì thế sau 4 năm rưỡi, anh đã quyết định hồi hương đầu quân cho Colorado Rapids. Theo đó, Steffen đã chính thức ký hợp đồng 3 năm với tùy chọn gia hạn thêm 1 năm. 

Phát biểu với trang web chính thức của Colorado về sự xuất hiện của Steffen, HLV Chris Armas cho biết: “Chúng tôi vô cùng vui mừng khi đưa Zack đến CLB. Anh ấy là một cầu thủ hàng đầu với nhiều kinh nghiệm và chúng tôi biết Zack sẽ bổ sung rất nhiều cho đội của chúng tôi. Phẩm chất, khả năng lãnh đạo và tâm lý chiến thắng của anh ấy sẽ giúp ích cho chúng tôi trong nhiều năm tới”.

Steffen có thể ra mắt Colorado Rapids khi họ tới Austin để tham dự trận đấu mở màn MLS mùa giải mới 2024 vào ngày 7/2/2024.

Về phần Man City, sau sự ra đi của Steffen, HLV Pep Guardiola sẽ còn lại 3 thủ môn chính thức trong đội hình bao gồm Ederson, Ortega và Carson. Do Ortega luôn thể hiện tốt trong mỗi lần được trao cơ hội nên Pep hoàn toàn có cơ sở để đẩy đi Steffen.